I. De evolutie van altruisme en hoogsociaal gedrag Tom Wenseleers Laboratorium voor Entomologie KULeuven tom.wenseleers@bio.kuleuven.be Les kan gedownload worden van www.kuleuven.be/bio/ento/courses.htm Capita Selecta Ethologie nov./dec. 2005

Plan les Inleiding over sociaal gedrag Wat maakt sociaal gedrag zo interessant? Darwiniaanse paradox Hoe kan sociaal gedrag evolueren? Empirische tests van de verschillende theorieen Volgende week: evolutie van sociale conflicten evolutie van menselijk gedrag (evolutionaire psychologie, sociobiologie)

Sociaal gedrag in het dierenrijk Graad van socialiteit Ouderlijke broedzorg Gedeelde broedplaats Ouders delen broedzorg Nakomelingen zorgen voor broed van ouders Werkster kaste Solitair Subsociaal + Communaal Quasisociaal Cooperatief broedend Primitief eusociaal Hoog-eusociaal + (morf. ≠)

Solitair Monarchvlinder Danaus plexippus

Subsociaal 13 insektenordes+sommige spinnen+alle zoogdieren, vogels, sommige vissen en reptielen kakkerlakken genus Cryptocercus reuzenwaterwants Abedus sp. Japanse schildwants Parastrachia japonensis doorncicade Umbonia crassicornis

Communaal Meidoornzandbij Andrena carantonica verschillende wijfjes gebruiken dezelfde nestopening, maar elk legt haar eigen broed Meidoornzandbij Andrena carantonica

Quasisociaal Sommige euglossine bijen, bv. Euglossa cordata verschillende wijfjes delen nest en zorgen soms ook voor broed van andere wijfjes Sommige euglossine bijen, bv. Euglossa cordata

Cooperatief broedend jongen blijven in nest om ouders te helpen staartmees Aegithalos caudatus cichlide Neolamprolochus pulcher gestreepte hyena H. brunnea jongen blijven in nest om ouders te helpen witkapbijeneter M. bullockoides dwergmangoest Helogale parvula stokstaartje Suricata suricatta

Primitief eusociaal Franse veldwesp Polistes dominulus Vrouwelijke kasten (koningin & werksters) niet morfologisch verschillend Werkster zijn ongepaarde wijfjes akkerhommel Bombus pascuorum

Hoog eusociaal parasolmier Atta honingbij Apis mellifera termiet Macrotermes gewone wesp Vespula angelloze bij Melipona galbladluis Pemphigus obesinymphae eusoc.garnaal Synalpheus naakte molrat Heterocephalus eusoc.galthrips Oncothrips

Morfologisch bepaalde kasten Q K S W Q W S parasolmier Atta cephalotes honingbij Apis mellifera gewone wesp Vespula vulgaris termiet Macrotermes sp. F Q F Q S W W S naakte molrat Heterocephalus glaber eusociale bladluis Pemphigus sp. eusociale galthrips Oncothrips tepperi eusociale garnaal Synalpheus filidigitus Q=koningin, W=werkster, S=soldaat, K=koning, F=foundress

Darwiniaanse paradox Hoe kan een gen dat codeert voor een altruistisch kenmerk zich verspreiden in de populatie? werksterkaste sociale insekten: “…one special difficulty, which at first appeared to me insuperable, and actually fatal to my whole theory…” Darwin (1859, p. 236)

Schijnbaar altruisme Eerste mogelijkheid: sociaal gedrag is slechts schijnbaar altruistisch en levert eigenlijk een individueel voordeel op 1. gedrag is mutualistisch 2. gedrag levert toekomstig voordeel op: reciprook altruisme / TIT-FOR-TAT

5 categorieen van sociale interacties Type interactie Effect of reproductief succes van DONOR RECIPIENT Mutualisme + Reciprook altruisme + (toekomstig) Altruisme - Zelfzuchtig gedrag Kwaadaardig gedrag

Mutualisme Vb. 1 alarmroep stokstaartjes stokstaartjes (Suricata suricatta): individu dat alarm slaat is altijd de eerste die een predator ziet en komt altijd als eerste weg (Clutton-Brock et al. 1999) voordeel voor niet-verwanten is mogelijk toevallig (“by-product mutualism”)

Mutualisme Vb. 2 helpergedrag vogels Staartmees (Aegithalos caudatus) helpers kunnen ervaring opdoen in grootbrengen van jongen (succes in 1ste broedjaar gering) Floridagaai (Aphelocoma coerulescens) en eikelspecht (Melanerpes formicivorus) helpers kunnen later waardevol territorium overerven staartmees Floridagaai eikelspecht

Mutualisme Vb. 3 roedels wolven Wolven (Canis lupus): door te jagen in roedels kunnen ze grotere prooien vangen. Er moeten wel mechanismen zijn die ervoor zorgen dat iedereen meedoet bij het jagen en dat de prooi eerlijk verdeelt wordt

Mutualisme Vb. 4 sociale spin Parawixia bistriata Door samen te werken bij de bouw van een gemeenschappelijk web kunnen er meer en grotere prooien gevangen worden

Mutualisme Vb. 5 coalities leeuwen Mannelijke coalities bij leeuwen (Panthera leo) door samen te werken kunnen de leeuwen hun kansen verhogen succesvol te paren met een vrouwtje (Packer et al. 1990)

Mutualisme Vb. 6 samenwerking bij neststichting mieren Bij Solenopsis vuurmieren werken er verschillende niet-verwante koninginnen samen om een nest te stichten. Dit verhoogt de kans dat de nest overleeft. Ondanks het feit dat er uiteindelijk slechts 1 koningin overleeft is dit individueel voordelig. (Bernasconi & Strassmann 1999)

Mutualisme Vb. 7 Leguminose-Rhizobium mutualisme Rhizobia bacterieen fixeren stikstof uit de lucht die de plant dan kan gebruiken. De plant huisvest de bacterieen in speciale orgaantjes. Hebben bacterieen die geen stikstof fixeren niet een voordeel? Nee, Kiers et al. 2003: Rhizobia bacterieen die geen stikstof fixeren worden gesanctioneerd door plant

Reciprook altruisme Vb. 1 vampiervleermuizen Reciprook altruisme (Robert Trivers 1971): help een ander om later in ruil iets terug te krijgen (toekomstig voordeel) Vb. Vampiervleermuizen (Desmodus rotundus): delen soms hun bloedmaaltijd met een ander in ruil krijgen ze de volgende nacht dan bloed terug delen enkel met individuen waar ze eerder bloed van gekregen hebben benodigt cognitieve capaciteiten om vals spelen uit te sluiten

Reciprook altruisme Vb. 2 delen van voedsel bij chimpansees krijgen exact terug wat ze zelf geven als ze een ander eten geven krijgen ze later veel eten terug Transfer van eten van ind. A naar B de Waal 1989 Transfer van eten van ind. B naar A

Reciprook altruisme Vb. 3 grooming bij Impala antilopen krijgen exact terug wat ze zelf geven als ze een ander dikwijls groomen worden ze later zelf veel gegroomd Hart & Hart 1992

TIT-FOR-TAT variatie van reciprook altruisme TIT-FOR-TAT (Axelrod & Hamilton 1981): individuen interageren herhaaldelijk en helpen een ander alleen wanneer ze tijdens de eerste interactie zelf geholpen werden (→ op lange termijn voordelig) immuun tegen vals spelen Vb. Anubis baviaan (Papio anubis): meer geneigd een ander te helpen wanneer die hun eerder reeds geholpen heeft (Packer 1977)

Echt altruisme Maar: echt eusociaal gedrag kan onmogelijk een individueel voordeel opleveren en is bijna zeker echt altruistisch. (werksterkaste dikwijls steriel) Hoe kan echt altruisme evolueren? 3 theorieen: 1. verwantenselectie 2. groepsselectie 3. manipulatie

1. Verwantenselectie William D. Hamilton (1964) theorie van verwantenselectie of inclusieve fitness : wanneer individuen verwanten helpen dan kunnen ze indirect copieen van hun eigen genen doorgeven inclusieve fitness = directe + indirect fitness

r.B > C 1. Verwantenselectie Hamilton’s rule (1964) Verwantschap met donor r.B > C Voordeel voor donor Persoonlijke kost Hamilton’s rule voorspelt wanneer een gen voor altruisme zich kan verspreiden in de populatie. Voorspelling: altruistisch gedrag kan alleen geselecteerd worden wanneer het de fitness van verwanten verhoogt.

2. Groepselectie Wynne-Edwards (1962) dacht dat individuen in sociale groepen hun reproductie altruistisch inperken om overpopulatie en sterfte te vermijden. Hij stelde voor dat zulk gedrag zou moeten geselecteerd worden vermits groepen met veel altruisten het beter zouden moeten doen dan groepen met weinig altruisten. Er is echter een probleem met groepselectie.

A A Z Z Z A A Z Z A Z Z Z Z A Z Z Z Z Z Z Z Z Z Groepen met veel altruisten (A). Zijn meer succesvol zijn dan groepen met meer zelfzuchtige individuen (Z). A A Z Z Z A A Z Binnen elke groep hebben de zelfzuchtige individuen echter een voordeel. In de volgende generatie zullen ze in frequentie toegenomen zijn binnen de groep. Z A Z Z Z Z Uiteindelijk zullen de altruisten uitsterven, ondanks het feit dat ze de groep meer succesvol maakten. A Z Z Z Z Z Z Z Z Z

2. Groepselectie Groepsselectie werkt alleen wanneer er een mechanisme is zodat de variatie in het aantal altruisten tussen groepen behouden blijven. Zulke variatie kan alleen ontstaan wanneer de leden van de groep verwant zijn. (Bourke & Franks 1995) Multilevel selectie theorie is een moderne incarnatie van de groepselectie en deze is wel valabel. De conclusies zijn echter steeds dezelfde als die van verwantenselectie modellen.

3. Manipulatie Richard Alexander en Charles Michener stelden voor dat individuen ook gemanipuleerd zouden kunnen worden om cooperatief te zijn. Bij sociale insecten zou een wijfje haar jongen bijvoorbeeld weinig eten kunnen geven zodat deze geen andere optie hebben dan werkster te worden. De moeder parasiteert dan in feite op haar nakomelingen. R. Alexander C.Michener

Wat is het bewijs voor deze theorieen? 1. Verwantenselectie: veel evidentie 2. Groepsselectie: werkt niet 3. Manipulatie: weinig bewijs dat dit belangrijk is geweest in de oorsprong van sociale gemeenschappen, maar zie volgende les voor rol van manipulatie in oplossen van conflicten

Test verwantenselectie vb. 1 Emlen & Wrege 1988 witkapbijeneter Merops bullockoides Komdeur 1994 Seychellen rietzanger Acrocephalus sechellensis 100 100 75 75 % van adulten die blijven als helpers 50 50 25 25 0.5 0.25 0.125 0.5 0.25 verwantschap met jongen verwantschap met jongen ook meer helpers als habitat gesatureerd is Ook bij Floridagaai (Aphelocoma coerulescens)

Test verwantenselectie vb. 2 Reyer 1984 bonte ijsvogel Ceryle rudis Nauw verwante primaire helpers brenger meer voedsel aan dan verder verwante secundaire helpers

Test verwantenselectie vb. 3 Sherman 1977 Californische grondeekhoorn Spermophilus brunneus Hebben alarmroep Wijfjes die alarm roepen worden frequenter gepakt door predatoren, i.e. is altruistisch Wijfjes slaan frequenter alarm wanneer er nauwe verwanten in de buurt zijn Bieden ook meer hulp aan aan nauwe verwanten

Oorsprong van eusocialiteit bij de Hymenoptera Sociale Hymenoptera: mannetjes haploid, wijfjes diploid → wijfjes meer verwant met zusters (0.75) dan met eigen nakomelingen (0.5) → kunnen meer inclusieve fitness verkrijgen door hun moeder te helpen dan door zelf nakomelingen te produceren Hamilton (1964) suggereerde dat haplodiploidie insekten voorbestemd zijn om eusociaal te worden = haplodiploidie hypothese

Verwantschap bij Hymenoptera moeder X C AB verwantschap met zuster = 0.75 AC BC AC BC verwantschap met eigen dochters = 0.5

Probleem met de haploidie hypothese Trivers & Hare (1976): als gevolg van haplodiploidie zijn wijfjes maar met ¼ verwant aan broers. Als mannetjes en wijfjes in een gelijke ratio geproduceerd worden dan is de gemiddelde verwantschap = 0.5x0.75+0.5x0.25 = 0.5, i.e. hetzelfde als met eigen nakomelingen

Verwantschap bij Hymenoptera moeder X C AB verwantschap met zuster = 0.75 verwantschap met broers = 0.5 x 0.5 = 0.25 AC BC A, B repr. waarde AC BC verwantschap met eigen dochters = 0.5

Haplodiploidie hypothese Haplodiploidie hypothese werkt slechts onder bepaalde restrictieve omstandigheden: - wanneer kolonies een bias aan wijfjes produceren - wanneer werksters zelf hun eigen zonen (r=0.5) blijven produceren (komt voor) Test van haplodiploidie hypothese: hoeveel keer is eusocialiteit ontstaan bij haploidiploide vs. diploide groepen?

11 x bij de haplodiploide Hymenoptera 1 x bij mieren 1 x bij plooivleugelwespen 1 x bij graafwespen (Microstigmus comes) 8 x bij bijen wevermier Oecophylla gewone wesp Vespula honingbij Apis Microstigmus

3 x bij haplodiploide galvormende thrips Oncothrips tepperi Australie in doorns van acacia kastes bij wijfjes foundress soldaat

5 x bij clonale galvormende bladluizen P. spirothecae normale instar soldaten steriel en met steke voorpoten of punt op neus Pemphigus obesinymphae soldaat instar

1 x bij diploide ambrosia kever Ambrosia kever Austroplatypus incompertus Australie leeft in houtgallerijen ongepaarde wijfjes → werksters

2 x bij diploide termieten 1 x ontstaan soldatenkaste bij lagere termieten (Termopsidae, Kalotermitidae) gn. echte werksterkaste, immature instars gedragen zich als helpers Zootermopsis nevadensis Q K S W 1 x ontstaan echte werksterkaste bij hogere termieten (Termitidae) Macrotermes sp.

3 x bij diploide garnalen . Synalpheus spp. Carraiben leven in spons koningin werpt schaar af

2 x bij diploide molratten Damaraland molrat Cryptomys damarensis Afrika, kolonies van ca 100 individuen met 1 koningin en 2-3 dominante mannetjes sterke inkweek, r=0.8 naakte molrat Heterocephalus glaber

1 x bij diploide spinnen? Anelosimus eximius (Theridiidae) Z-Amerika ouderzorg enkele 1000en spinnen overlap van generaties sommige spinnen paren niet (werksters?)

Aantal maal dat eusocialiteit ontstaan is Groep Genetische structuur haplodiploid clonaal diplodiploid Sociale Hymenoptera 11 Thrips 2 Bladluizen 5 Termieten Kevers 1 Spinnen Crustacea 3 Zoogdieren Totaal 13 9

Besluit Haplodiploidie speelt waarschijnlijk geen speciale rol in de oorsprong van eusocialiteit Hoge verwantschap op zich is wel zeker belangrijk Ancestraal was verwantschap bijna zeker heel hoog, lage verwantschap door meervoudig paren (bv honingbij) of door aanwezigheid van meerdere koninginnen (bosmieren) zijn afgeleid Bij Halictine bijen hebben solitaire groepen (hoge r) frequenter het ontstaan gegeven aan eusociale lijnen dan communale (lage r) (Danforth 2002)

Nog een eusociaal zoogdier? Vrouwen blijven tot lang na hun menopause leven Is er een adaptief voordeel? Lahdenpera et al. 2004 studie gebaseerd op data Finland & Canada 18de & 19de eeuw aanwezigheid van een grootmoeder gecorreleerd met eerder & meer kinderen hebben = “grandmother effect” Foster & Ratnieks 2005 grootmoeders zijn bij mensen de steriele helpsterkaste

Volgende week De keerzijde van sociaal gedrag: sociale conflicten En iets over de evolutie van menselijk gedrag