III. De evolutie van sociale conflicten Tom Wenseleers Laboratorium voor Entomologie KULeuven tom.wenseleers@bio.kuleuven.be Les kan gedownload worden van www.kuleuven.be/bio/ento/courses.htm Capita Selecta Ethologie nov./dec. 2005

Plan les In welke omstandigheden verwachten we sociale conflicten? Aantal voorbeelden uit verschillende domeinen Conflicten… in insektengemeenschappen in het genoom tussen ouders en nakomelingen tussen de seksen bij de mens

Waarom sociale conflicten? Hamilton’s rule voorspelt sociaal gedrag tussen nauwe verwanten maar meeste organismen zijn niet clonaal (r < 1) resultaat: potentieel voor sociale conflicten een conflict = een divergentie in de evolutionaire interessen van groepsleden Brown-headed Cowbirds are known to lay their eggs in the nests of treetop species as well as ground nesters.

1. Conflicten in insecten-gemeenschappen

SOCIALE INSEKTEN BEKEND OM COMPLEX SOCIAAL GEDRAG

Maar er kunnen ook conflicten ontstaan William D. Hamilton "The Genetical Evolution of Social Behaviour" (1964, J. Theor. Biol.) Robert Trivers & Hope Hare “Haplodiploidy and the Evolution of Social Insects" (1976, Science) Kin selection theory Individuen geselecteerd om verwanten te helpen en niet-verwanten te schaden Verwantschapsasymmetrieen in insectenkolonies leiden tot een velerlei aan conflicten

Conflict 1: over de sex-ratio Trivers & Hare (1976): Werksters: 3 x meer verwant met zusters dan met broers (rzusters=0.75, rbroers=0.25) Moederkoningin: gelijk verwant aan zonen en dochters (r=0.5) Resultaat: werksters zijn geselecteerd 3x meer te investeren in koninginnen dan in mannetjes, terwijl moederkoningin ze in een gelijke ratio zou willen produceren. → SEX-RATIO CONFLICT

Werksters winnen het conflict Trivers & Hare (1976): bij 21 soorten mieren wordt er gemiddeld 3.4 x meer biomassa aan koninginnen dan mannetjes geproduceerd Impliceert dat werksters sommige van hun broers opeten en dat zij het conflict winnen. Bij bosmier Formica truncorum: Koninginnen paren met 1 of 2 mannetjes. Werksters eten enkel broers op in kolonies met een enkel gepaarde koningin. (≠ in r tussen broers en zusters het grootst) (Sundstrom et al. 2000)

Slaafhoudende mieren: test voor sex-ratio conflict Slavenrovers stelen poppen van andere soort Werksters die uitsluipen denken dat ze in eigen kolonie zitten en verzorgen broed Geen genetische interesse om samenstelling te wijzigen Slavenrovers interageren zelden met eigen broed Sex ratio rond 1 : 1 Koningin wint conflict!

Conflict 2: nepotisme Honingbij: koningin paart met ca. 10 mannetjes Sommige mieren: meerdere koninginnen We verwachten dat werksters zouden proberen om vooral koninginnen groot te brengen van hun eigen patrilinie of matrilinie omdat ze daarmee het meest verwant zijn = nepotisme Honingbij: weinig bewijs voor nepotisme Bosmier Formica fusca: bewijs voor nepotisme in kolonies met meerdere koninginnen (Hannonen & Sundstrom 2003) Nepotisme niet altijd mogelijk door beperking in herkenningsmechanismen

Conflict 3: conflict over de kaste waarin larven opgroeien vrouwelijke larve VOORDEEL KOST WERKSTER Hogere kolonie efficientie Minder direkte reproductie KONINGIN Meer direkte reproductie Lagere kolonie efficientie (gebrek aan werkkracht) Wenseleers et al. J. Evol. Biol. 2003; Ratnieks & Wenseleers Science 2005

Inclusief fitness model Wat zouden individuen doen als ze hun kaste vrij konden kiezen? Resultaat model (voor levenscyclus van bijen) 20% zouden zelfzuchtig koningin willen worden wanneer de larven volle zusters zijn van elkaar Uit oogpunt van de kolonie is dit een grote overproduktie (vooral werksters nodig om nieuwe dochterzwermen te vormen) Wenseleers et al. 2003 J. Evol. Biol.

Angelloze bijen genus Melipona Q Melipona angelloze bijen individuen kunnen zelf hun kaste bepalen (larven ontwikkelen in identieke gesloten cellen) ca. 20% worden koningin - goede fit met model Q Queens (Q) and workers in a piece of uncapped comb of Melipona subnitida – queens are clearly produced in excess. Q Q Q Wenseleers & Ratnieks Proc. Roy. Soc. 2004; Ratnieks & Wenseleers Science 2005

Waarom 20% ? Dit is uit individueel oogpunt het evolutionaire optimum, i.e. de evolutionair stabiele strategie Inclusief fitness voordeel van koningin te worden zelf (r=1) plaats innemen van een zusterkoningin (r=Rf) die anders aan het hoofd zou komen te staan van een dochterkolonie, dus I.F. voordeel = 1-Rf = 1-0.75 = 0.25 Inclusief fitness voordeel van werkster te worden kolonie productiever maken, zodat deze meer dochterzwermen (r=Rf) en mannetjes (r=Rm) kan voortbrengen, dus I.F. voordeel = Rf+Rm = 0.75+0.25 = 1 → larven willen koningin worden met een kans van 0.25 op 1, i.e. 1 op 4 = 20% Ratnieks, Foster & Wenseleers 2006 Ann. Rev. Entomol.

Kost: koningin overproductie Immediately afterwards, the workers aggress and kill the queen. Wenseleers et al. Ethology 2003

Honingbij: sociale controle 56% of all females are favoured to become queens, but only 0.01% are actually reared as queens Door voedselrationering zijn individuen niet vrij hun kaste zelf te bepalen, slechts 1 op de 10 000 wordt koningin

Conflict 4: ouderschap van mannetjes Zowel de koningin als de werksters kunnen onbevruchte mannelijke eitjes voortbrengen. Ze zijn echter allebei het meest verwant met hun eigen zonen (r=0.5) → conflict over ouderschap mannetjes

Voorspelling 1 & 2 Koningin zou werksterreproductie moeten proberen te verhinderen: meer verwant met zonen (r=0.5) dan kleinzonen (r=0.25) “queen policing” Werksters zouden reproductie andere werksters ook kunnen verhinderen. “worker policing” Voordelig wanneer de werksters gemiddeld meer verwant zijn met de zonen van de koningin. Dit is het geval wanneer de moederkoningin paart met meer dan 2 mannetjes, want dan is rbroers > rneven Voorbeeld: honingbij – koningin paart met 10 mannetjes Tip: check dit met een paddiagram

Queen policing Polistes chinensis Dolichovespula maculata Lasioglossum zephyrum Bombus ephippiatus Diacamma sp. Dinoponera quadriceps

Queen policing bij de rode wesp Vespula rufa

Worker policing bij de honingbij Apis mellifera Werksters eten eitjes gelegd door andere werksters op. Koningin paart met ca. 10 mannetjes Overeenstemmend met de theorie zijn werksters gemiddeld meer verwant met zonen van de koningin (r=0.25) dan met zonen van andere werksters (r=0.15) (vermits werksters voor 1/10 volle zusters, r=0.75 en 9/10 halfzusters, r=0.25 zijn) Tip: check deze verwantschappen met een paddiagram Ratnieks 1988 Am Nat.; Ratnieks and Visscher 1989 Nature

Facultatieve worker policing Saksische wesp Dolichovespula saxonica : koninginnen kunnen met 1 of meerdere mannetjes paren. Werksters policen enkel in polyandrische kolonies. 100 80 60 % mannetjes werkstergeproduceerd 40 20 0.8 1 1.2 1.4 1.6 1.8 2 2.2 2.4 2.6 Effectieve paringsfrequentie Foster & Ratnieks 2000 Nature

% of males workers’ sons 100 ANTS N=90 sp. BEES WASPS 30 GEEN POLICING Werksters meest verwant met zonen van andere werksters POLICING Werksters meest verwant met zonen van koningin % of males workers’ sons 10 2 -0.15 -0.10 -0.05 0.00 0.05 0.10 0.15 relatedness difference between workers' and queen's sons Ratnieks et al. 2006

Efficiente policing maakt werksterreproductie minder voordelig Honingbij: 98% van de werkstergelegde eieren gepoliced door werksters. Slechts 1 op de 1000 bijen heeft actieve ovaria. Chinese veldwesp: slechts 65% van de werkstergelegde eieren gepoliced door koningin. 1 op de 5 werksters leggen eieren. 20 Polistes chinensis 15 Dolichovespula saxonica % reproductieve werksters Vespula rufa 10 D. sylvestris D. norwegica D. media 5 Vespa crabro Vespula vulgaris Apis mellifera 60 70 80 90 100 effectiviteit van policing (%) Ratnieks, Foster & Wenseleers 2006 Ann. Rev. Entomol.

2. Conflicten in het genoom

Bv. conflict tussen nucleus en cytoplasma Nucleaire genen overgedragen door de 2 sexen Leda Cosmides & John Tooby Cytoplasmic inheritance and intragenomic conflict 1981 J. Theor. Biol. Leda Cosmides: psychologist, John Tooby: anthropologist at Harvard Cytoplasmatische genen bv. mitochondria enkel overgedragen door vrouwelijke lijn mannetjes=doodlopende straat

Vb 1. CMS ca. 4% van alle hermafrodiete planten dragen mitochondriaal gen dat resulteert in mannelijke steriliteit (“cytoplasmic male steriliy”) planten met CMS maken geen pollen, maar meer zaden nucleaire genen kunnen mannelijke fertiliteit herstellen (wapenwedloop) Maize tassle Saumitou-Laprade et al. 1994

Vb. 2. Wolbachia bacterieen Mannetjes 2. Mannetjes doen ontwikkelen doden als wijfjes Infecteert reproductieve weefsels van insekten en arthropoden Enkel maternaal overgeerfd Bevoordeligd wijfjes ten koste van mannetjes 3. Parthenogenese induceren O’Neill et al. 1999 Influential Passengers

3. Conflicten tussen ouders en nakomelingen

Basis van het conflict Robert Trivers (1974) Moeder is gelijk verwant aan al haar nakomelingen (r=0.5) Maar nakomelingen willen hun eigen fitness verhogen (r=1) ten koste van broers en zusters (r=0.5) Gevolg: conflict tussen nakomelingen en tussen moeder en nakomelingen Trivers Am. Zool. 1974

Siblicide of “kainisme” Spadefoot toads Tijgerhaai Biggetjes Maskergent Drieteenmeeuw Indian rosewood

Conflict tussen ouders en nakomelingen bedelen kuikens bij vogels (Briskie et al. 1994) a b c d e 1 Hirunda rustica 2 Tachycineta bicolor 3 Sialia sialis 4 Prunella modularis 5 Passerina cyanea 6 Melospiza melodia 7 Zonotrichia leucophrys 8 Calcarius lapponicus 9 C. pictus 10 Agelaius phoeniceus 11 Molothrus ater a b c d e 1 2 3 4 Soortpaar 6 7 8 9 10 11 -40 -30 -20 -10 Geluidsniveau tsjilpen (dB) Lagere verwantschap → meer conflict Zwart: hoge verwantschap (monogaam) Rood: lage verwantschap (frequente extrapaar copulaties of sociaal parasitair)

4. Conflicten tussen de seksen

Conflict tussen de seksen Mannetjes en wijfjes moeten samenwerken willen ze nakomelingen krijgen. Maar dit kan ook tot conflicten leiden. Mannelijke strategieen om paterniteit te verzekeren berokkenen schade aan wijfjes

Bonenkever mannetjes hebben penis met weerhaken Berokkent inwendige schade aan wijfjes maar heeft selectief voordeel voor mannetjes omdat het vermijd dat het wijfje direct erna zou paren met andere mannetjes This photo shows the male’s penis. On copulation, the spines on the penis damage the female’s reproductive tract. The authors suggest that, if this damage is costly to the female (as is likely given that doubled-mated females died significantly sooner than single-mated females), then a damaged female is less likely to remate, thereby benefitting the damaging male. In addition, females kick the male during copulation and this shortens the mating. Females who have had their kicking legs removed mated for longer and had more genital damage than females who retained kicking legs. Callosobruchus maculatus Crudgington & Siva-Jothy Nature 2000

Zaadtoxines bij Drosophila fruitvliegen D. melanogaster: mannetje injecteert vrouwtje met toxine tijdens paring Sedateert vrouwtje zodat ze niet kan paren met andere mannetjes Toxine is voor haar kostelijk: verkort haar levensduur Dorsal views of the ‘Swiss army knife’ gadgetry in the genitals of a male oriental cockroach, Blatta orientalis. Arnqvist3 has studied why such complex male genitals have evolved in insects, and he concludes that it is a result of sexual selection for genital devices that favour a fertilization bias for the mating male’s sperm over the stored sperm of the female’s previous mates. a, The genitals of male insects bear a huge number of intricate bits and pieces. The genitalic terms for orthopterans alone (crickets and allies) include phalli, epiprocts, paraprocts, cerci, gonotremes and even titillators (from the Latin titallo,‘tickle’). Chapman et al. Nature 1995

Conflict tussen de seksen Mannetjes en wijfjes moeten samenwerken willen ze nakomelingen krijgen. Maar dit kan ook tot conflicten leiden. Mannelijke strategieen om paterniteit te verzekeren berokkenen schade aan wijfjes Conflicten over sekserol en partnerkeuze

Conflict over sekserol Typische sekserollen bestaan omdat er grote verschillen zijn in investering in nakomelingen tussen de seksen: VROUWTJES Investeren veel in elke nakomeling (eieren, zwangerschap, lactatie, zorg) Kunnen geen groot aantal nakomelingen hebben Kunnen fitness niet sterk verhogen door meerdere partners te hebben Kunnen fitness verhogen door kieskeurig te zijn bij selectie partner MANNETJES Investeren dikwijls weinig in elke nakomeling (dikwijls alleen bevruchting) Kunnen groot aantal nakomelingen hebben Kunnen hun fitness sterk verhogen door meerdere partners te hebben Kunnen hun fitness zelden verhogen door kieskeurig te zijn

Angus John Bateman Robert Trivers

Conflict over selectiviteit partnerkeuze # ontvankelijke wijfjes < seksueel actieve mannetjes (♂-biased operationele sex-ratio) selecteert voor “vurige” mannetjes en “kieskeurige” vrouwtjes soms dwingen mannetjes vrouwtjes tot sex wanneer die dit zelf niet willen

Gedwongen sex Iron cross blister beetle Tegrodera aloga Niet gedwongen lang voorspel Gedwongen geen voorspel gevecht Iron cross blister beetle Tegrodera aloga Alcock 2000

Sex role reversal: Z-Amerikaanse lelieloper Mannetjes zorgen voor jongen en dragen grootste investering. Gevolg: female-biased operationele sex-ratio. kieskeurige mannetjes en ornamentele, vurige wijfjes There are but two tribes in the world where polyandry is stable, preferred, and regarded as the normative as the normative form of marriage. These are the Todas of southern India and the Marquesans of Polynesia. Among the Todas the preferred form of polyandry is fraternal, that is, the wife marries a series of brothers (cp. the Banyankole of Africa). Only occasionally is the nonfraternal type to be found. Among the Marquesans the nonfraternal form is common. In Toda polyandry several brothers establish a common household with one woman. Paternity of the children is determined by ritual in which one brother presents the wife with a toy bow and arrow and the offdpring following this rite are credited to the husband who executed the ritual. Only when another husband carries out out the bow-and-arrow ceremony does paternity go to him, but again all the children are ascribed to the last husband to carry out the rite, even though he may have been dead for years. Among the Todas polyandry is definitely associated with low economic status. In fact the nobility not infrequently practices polygyny. When the co-husbands are brothers they occupy one house, but in the occasional examples of nonfraternal polyandry they have separate dwellings and the wife rotates her visits among them. In the Marquesas polyandrous marriage is as stable as any other. There is usually a main husband who acts as an agent for his wife in the management of family affairs. The other husbands are not his brothers but the younger sons of families of lower rank, or "male concubines". They are, however, accorded considerable latitude and may leave one household and join another. Here, too, economic conditions are severe. Cultivation is difficult and the islands are subject to periodic droughts leading to crop failures, water shortages, and severe epidemics. Fishing is dangerous and difficult in the deep waters off the mountaineous islands. Given that 80% of all the peoples in the world allow polygynous marriage (Marvin K. Opler, Polyandry, Am.J.Sociol., Sept. 1943) it is extraordinary that an exception such as polyandry exists at all. Everywhere else in Polynesia polygyny is the norm. In the Americas amomng the Indians, polyandry occurred sporadically, frequently taking the form of a temporary union prior to marriage in the Shoshoni tribe. The occurrence of fraternal polyandry amongst the south American Taruro and Cawahib implies an institutionalized practice, but polyandrous families were infrequent. The Caingang, describes as casual in their regulation of sex, had no more than 14% polyandrous marriages. They also provide the only instance of polygandrous, or "group" marriage (barring the north American Oneida community which will be discussed presently), totaling 8% of 308 marriages ( The Encyclopaedia of Sexual Behavior, Vol.1, ed. Albert Ellis & Albert Abarand, London, 1961, p.105). Polyandry is a form of marriage "socially sanctioned and culturally patterned" involving "residential cohabitation as well as sexual rights" (George Peter Murduck, Social Structure, MacMillan, New York, 1949). However, it occurs so infrequently that it may be regarded as an ethnological curiosity. Although some cultural anthropologists have described the occurrence of polyandry in certain north American Indian tribes, this is, strictly speaking, not the case. What has been mistaken for polyandry, Opler notes (Marvin K. Opler, Polyandry), was usually an example of extra-marital sex of a woman with a number of men, sometimes the brothers of her husband. Polyandry is highly infrequent, perhaps because it goes counter to the biological tendency (fallen human nature) of the male to demand exclusive possession of his mate, or because it runs counter to the divine pattern of the patriarchy which the biblically-based Hebrew-Christian theologies subscribe to. As far as the former proposition is concerned, if it is true, then culture counteracts biology when polyandry occurs. The explanation is complex, but an important consideration seems to be the scarcity of women in societies where polyandry is practiced, a scarcity resulting from female infanticide. Among the Todas, for example, the sex-ratio was 127-259 males to 100 females. But why the infanticide? The answer is probably the extreme poverty of the people, resulting from the inhospitable environment. That this is not the sole reason for polyandry is shown by the fact that other societies have as extreme poverty with infanticide, and still others practice infanticide when the poverty is not so great (e.g. abortion amongst Asian women in Great Britain). In the remote Himalayas, where arable land is scarce, fraternal polyandry is practiced, a group of brothers sharing a wife. All the children are regarded as the offspring of the eldest brother. When the brothers die, the estate goes to the sons, who in turn marry one wife. Polyandry seems to be associated with a system of land tenure that prevents fragmentation of already small holdings. There is also a nonfraternal varietry, such as that found among the Marquesans. However, polyandry is very rare and is incompatible with the surplus of women generally to be found in human societies. Jacana jacana Emlen et al. 1998

Penissabelen bij hermaphrodiete platwormen beide willen mannelijke rol op zich nemen (minimale investering) eerste die in lijf geprikt wordt door penis van de ander wordt wijfje en moet energetisch meer kostelijke eitjes produceren Pseudobiceros hancockanus Michiels, N.K., and L.J. Newman. 1998. Sex and violence in hermaphrodites. Nature 391(Feb. 12):647

Hermafrodiete banaanslak degene wiens penis eerst wordt afgebeten wordt het vrouwtje gevecht kan 12 uur duren A.B. Harper 1988, B.L. Miller 2005 Alice Bryant Harper, apophallation Ariolimax columbianus